Уровень генетического полиморфизма популяции (или вида в целом) считается в популяционной генетике важнейшим показателем, от которого зависят эволюционная пластичность вида, его приспособляемость к переменам среды и риск вымирания.
У разных видов животных уровень полиморфизма может сильно различаться. Например, у гепардов разнообразие крайне низкое. Это объясняется недавним «бутылочным горлышком» — экстремальным снижением численности, в результате которого почти весь предковый полиморфизм был потерян. Поэтому все ныне живущие гепарды являются близкими родственниками, а генетически они почти идентичны друг другу. У ланцетников, наоборот, полиморфизм рекордно высок. Это, предположительно, объясняется тем, что численность их популяции оставалась очень высокой в течение долгого времени.
Впрочем, одной лишь численностью популяции невозможно объяснить межвидовые различия по уровню полиморфизма. Выдающийся эволюционный генетик Ричард Левонтин еще в 1974 году называл объяснение этих различий центральной проблемой популяционной генетики. Однако добиться полной ясности в данном вопросе пока не удалось.
В теории проблема выглядит простой. Считается, что преобладающая часть имеющегося в популяции генетического полиморфизма — это нейтральные (не влияющие на приспособленность) различия. В большинстве случаев, скорее всего, так и есть. Дело в том, что наследственные вариации, влияющие на приспособленность (то есть не нейтральные), быстро распространяются или, наоборот, выбраковываются отбором. Поэтому основная масса генетических различий между особями в каждый момент времени — нейтральные или почти нейтральные, на которые отбор не действует и которые поэтому долго могут сохраняться в генофонде, не фиксируясь, но и не исчезая. Получается, в «идеальной» популяции (со случайным скрещиванием, неизменной численностью, равным числом самцов и самок и т. д.) должен поддерживаться постоянный, равновесный уровень полиморфизма, зависящий только от двух переменных: темпа мутагенеза (частоты появления новых нейтральных мутаций) и эффективной численности популяции, Ne. Последняя в идеале равна числу особей, участвующих в размножении, но в далекой от идеала реальности оценивать ее приходится сложными, окольными путями — например, по косвенным признакам, указывающим на силу генетического дрейфа (чем ниже Ne, тем сильнее должен быть дрейф; подробно об этом мы рассказали в книге «Эволюция. Классические идеи в свете новых открытий»).
У большинства видов измерить Ne затруднительно. Гораздо проще оценить обычную численность, N. Поскольку Ne все-таки должна (со всеми оговорками) положительно коррелировать с N, логично считать, что у видов с высокой численностью генетическое разнообразие должно быть в среднем выше, чем у малочисленных.
Эмпирические данные, однако, не дают этой гипотезе однозначного подтверждения. Похоже, различия по N позволяют объяснить лишь небольшую долю межвидовой вариабельности по уровню полиморфизма. Чем же объясняется все остальное? Большинство специалистов предполагают совокупное влияние множества факторов, таких как темп мутагенеза (прямые данные по которому есть пока лишь для немногих видов), популяционная структура (например, едина ли популяция или подразделена на какие-то части), отбор полезных мутаций, способный приводить к «выметанию» нейтрального полиморфизма из окрестностей мутантного локуса (потому что вместе с полезной мутацией распространяются те нейтральные варианты, которым повезло оказаться рядом с ней, а все прочие нейтральные варианты, встречающиеся в этом участке генома, вытесняются из генофонда; подробнее см. в нашей книге «Эволюция. Классические идеи в свете новых открытий»). Но главным фактором обычно считают историческую динамику численности, в том числе наличие в прошлом периодов резкого сокращения численности (как в случае с гепардами) или длительное их отсутствие (как в случае с ланцетниками).
Коллектив генетиков из Франции, Великобритании, Швейцарии и США попытался разрешить вопрос о факторах, определяющих уровень полиморфизма, при помощи современных методов секвенирования транскриптомов (совокупностей всех матричных РНК, «считываемых» с ДНК в ходе транскрипции). Ученые исследовали транскриптомы 76 видов животных, относящихся к разным ветвям эволюционного дерева (Romiguier et al., 2014). Изученные виды представляют 31 семейство животных, принадлежащих к 8 типам: нематодам, членистоногим, моллюскам, немертинам, кольчатым червям, иглокожим, хордовым и книдариям.
Всего было исследовано 374 транскриптома, то есть примерно по пять особей каждого вида. Этого достаточно, чтобы с приемлемой точностью оценить уровень полиморфизма белок-кодирующих последовательностей. В качестве меры нейтрального полиморфизма авторы использовали стандартный показатель — процент синонимичных различий между двумя случайно выбранными гомологичными последовательностями (обозначается πs). Он был подсчитан для каждого вида на основе попарных сравнений гомологичных мРНК.
Оказалось, что уровень полиморфизма варьирует в широких пределах. Рекордно низкое генетическое разнообразие обнаружилось у термита Reticulitermes grassei (πs = 0,1 %), максимальное — у морского брюхоногого моллюска Bostrycapulus aculeatus (πs = 8,3 %). Различие почти на два порядка!
Виды с высоким и низким полиморфизмом распределены по эволюционному дереву довольно хаотично. При этом родственные виды в среднем более сходны друг с другом по уровню полиморфизма, чем представители разных семейств. Этот факт противоречит гипотезе о том, что главным фактором, влияющим на полиморфизм, являются случайные перипетии популяционной истории. Ведь нет оснований полагать, будто у видов, относящихся к одному семейству, должна быть сходная историческая динамика численности.
Ученые сопоставили полученные значения πs с биологическими и другими характеристиками видов. Биологических характеристик было шесть: размер взрослой особи, масса тела, максимальная продолжительность жизни, подвижность (расселительная способность) взрослых особей, плодовитость и размер так называемой пропагулы (то есть особи на той стадии жизненного цикла, когда животное покидает родителей и переходит к самостоятельному существованию: у кого-то это беззащитная икринка, у кого-то — почти взрослая, тщательно выкормленная и выпестованная родителями молодь). Биогеографические и экологические характеристики были выбраны следующие: площадь ареала, приуроченность к широтным зонам, водный или наземный образ жизни.
Никакой корреляции полиморфизма с биогеографическими и экологическими показателями обнаружить не удалось. А все шесть биологических характеристик, напротив, достоверно коррелируют с полиморфизмом, в совокупности объясняя 73 % вариабельности видов по показателю πs. Наилучшим предиктором полиморфизма, намного превосходящим в этом отношении остальные пять переменных, оказался размер пропагулы (рис. 19.1).
Это и есть главная закономерность, обнаруженная исследователями: чем более крупных потомков выпускают родители в мир, тем ниже (в среднем) генетический полиморфизм вида. Размер пропагулы, в свою очередь, отрицательно коррелирует с плодовитостью, причем эта корреляция весьма сильна. Что неудивительно: мелких икринок вы можете выметать хоть миллион, а попробуйте-ка вырастить миллион слонят.
