Исследование № 20
Муравьи помогают тлям сохранять разнообразие окраски
Это исследование впервые продемонстрировало необычный способ поддержания полиморфизма — за счет симбиотических отношений. Для многих видов животных характерно наличие двух или более дискретных вариантов окраски (или других наследственных признаков). Считается, что устойчивое сохранение такого полиморфизма может обеспечиваться либо частотно-зависимым отбором (когда селективное преимущество получают особи с редким вариантом признака), либо разнородностью и переменчивостью условий среды, либо селективным преимуществом гетерозигот. Ни одно из этих объяснений не приложимо к тлям Macrosiphoniella yomogicola, у которых тем не менее наблюдается ярко выраженный полиморфизм по окраске. Японские энтомологи обнаружили, что в данном случае полиморфизм поддерживается муравьями, которые охраняют колонии тлей от хищников, получая в награду сладкие выделения. По не выясненным пока причинам наиболее привлекательны для муравьев те колонии тлей, в которых примерно поровну зеленых и красных особей. О таких колониях муравьи заботятся лучше всего, что, возможно, обеспечивает лучшее выживание тлей в разноцветных колониях. Это пока единственный известный случай, когда полиморфизм поддерживается за счет симбиотических отношений.
Известно три основных механизма, способных обеспечить сохранение в популяции нескольких дискретных вариантов наследственного признака (например, окраски). Во-первых, это частотно-зависимый балансирующий отбор. Так называют ситуацию, когда приспособленность фенотипа связана обратной зависимостью с частотой его встречаемости, то есть когда выгодно быть обладателем редкого варианта признака. Любопытный пример такого отбора обнаружен у цихлид больших африканских озер (см. Исследование № 26), приспособившихся питаться чешуей других рыб. Чтобы выдернуть чешуйку, они подплывают к жертве сзади либо слева, либо справа. Соответственно, среди чешуеедов есть формы с ротиком, повернутым вправо либо влево, причем признак этот наследственный. Соотношение двух форм из года в год остается примерно одинаковым, лишь слегка колеблясь: если в этом году чуть больше стало «левых» чешуеедов, то в следующем, скорее всего, вперед выйдут «правые», потом снова «левые» и так далее. Это объясняют тем, что рост численности поедателей чешуй, атакующих слева, ведет к снижению численности потенциальной добычи с необкусанным левым боком. Жертвы тщательнее берегут поврежденный бок, внимательнее отслеживая «левых» соседей, и поэтому селективное преимущество получают более редкие «правые» чешуееды. Но как только «правых» станет больше, чем «левых», поведение жертв изменится — снова будет выгоднее нападать слева. И так до бесконечности.
Другой механизм поддержания полиморфизма основан на разнородности условий среды и «эволюционном компромиссе» между противоречивыми требованиями отбора. Например, у пауков Nephila maculata есть разноцветная полосатая и строго черная формы. Разноцветные пауки своей окраской привлекают мелких насекомых и заманивают больше добычи в сети, зато черные лучше переносят понижение температуры, потому что быстрее нагреваются на солнце. В зависимости от локальных микроусловий селективное преимущество получает то одна, то другая форма, и, пока микроусловия остаются разнородными, ни одна не может вытеснить другую. Необходимо помнить, что в строго гомогенных условиях две формы, имеющие одинаковую (и не зависящую от частоты) приспособленность, не будут неопределенно долго сосуществовать в популяции. Их соотношение будет случайным образом колебаться до тех пор, пока одна из них не исчезнет (как это происходит, рассказано в нашей книге «Эволюция. Классические идеи в свете новых открытий»).
Наконец, третий механизм, способный обеспечить устойчивое сохранение дискретного полиморфизма, — селективное преимущество гетерозигот (см. Исследование № 10). Самый известный пример связан с серповидноклеточной анемией: гомозиготы по мутации в гене HBB страдают анемией, гомозиготы по отсутствию этой мутации беззащитны перед малярийным плазмодием, а гетерозиготам лучше всех — оба недуга угрожают им лишь в небольшой степени. Результат — устойчивый полиморфизм по форме эритроцитов в человеческих популяциях, живущих в малярийных районах.
Для многих видов тлей характерен полиморфизм по окраске. Чаще всего встречаются две формы тлей: зеленая и красная (илл. III, см. цветную вклейку). Окраска зависит от пигментов каротиноидов, на синтез которых влияют как гены самой тли, так и ее бактериальные симбионты. В летний период, когда тли размножаются партеногенетически, окраска устойчиво передается от матери к дочерям, а при половом размножении у ряда видов наблюдается менделевское расщепление, свидетельствующее о моногенном наследовании.
Считается, что устойчивый полиморфизм по окраске у тлей связан с тем, что божьи коровки преимущественно охотятся на красных особей, а другой смертельный враг — наездники — предпочитает откладывать яйца в зеленых. Это может приводить к частотно-зависимому балансирующему отбору: когда становится слишком много красных тлей, на популяцию набрасываются божьи коровки, что делает зеленую окраску более выгодной, но когда зеленые особи начинают преобладать, налетают тучи наездников — и преимущество получают красные тли. Впрочем, устойчивый полиморфизм в этой ситуации может поддерживаться и без частотно-зависимого отбора — за счет гетерогенности среды (например, если в зависимости от погоды, времени суток и других переменчивых факторов шансы встретиться с божьей коровкой или наездником асинхронно колеблются).
Однако это объяснение едва ли приложимо к тлям, живущим в тесном содружестве с муравьями. Муравьи надежно защищают своих подопечных и от наездников, и от божьих коровок. Тем не менее у таких тщательно охраняемых тлей тоже встречается полиморфизм по окраске. Ни частотно-зависимым отбором, ни гетерогенностью условий, ни преимуществом гетерозигот объяснить это не удается.
Японские энтомологи попытались разгадать эту загадку на примере тли Macrosiphoniella yomogicola (Watanabe et al., 2016). Этот вид распространен в Японии, питается полынью. M. yomogicola практически всегда живут под защитой муравьев и при этом имеют полиморфизм по окраске. Чаще всего этих тлей пасут муравьи Lasius japonicus, хотя и другие виды муравьев ими не брезгуют.
Для начала исследователи решили проверить, насколько важна для тлей муравьиная забота. Для этого они намазали нетоксичным клеем основания восьми стеблей полыни, на которых жили колонии тлей. Это преградило доступ на растения муравьям, но не летающим врагам тлей, таким как наездники и божьи коровки. В качестве контроля использовали восемь таких же растений, не обмазанных клеем, а также три растения, у которых намазаны были не основания стеблей, а листья (это был контроль, учитывающий вероятное влияние клея, но при этом муравьи имели возможность заботиться о тлях). Результаты получились вполне убедительные. Всего за девять дней жизни без муравьев семь из восьми колоний погибли полностью, а в последней уцелело одно-единственное насекомое. Между тем из восьми колоний, продолжавших общение с муравьями, за тот же срок исчезла только одна, а остальные чувствовали себя прекрасно. Не пострадали и три контрольные колонии на растениях с измазанными клеем листьями. Таким образом, эксперимент подтвердил, что данный вид тлей практически не может существовать без муравьиной опеки.
