№ 3 и 4: две искусственные популяции, произошедшие от рыбок из популяции № 1, которых авторы сами пересадили в два свободных ручья без хищников.
Популяциям 3 и 4 позволили приспосабливаться к новым условиям на протяжении года, что соответствует трем-четырем поколениям гуппи. Затем ученые измерили уровень экспрессии генов у представителей всех популяций (это делается путем массового выделения, секвенирования и подсчета транскриптов — молекул РНК, «считанных» с того или иного гена). Перед тем как брать образцы для анализа, рыбок в течение двух поколений выращивали в стандартных лабораторных условиях, чтобы убрать все ненаследственные (определяющиеся средой) различия. Тем самым исследователи временно избавились от эффектов фенотипической пластичности. И это дало возможность оценить наследственные (эволюционные) изменения, произошедшие в популяциях 2, 3 и 4 в ходе адаптации к жизни без хищников.
В результате удалось выявить 135 генов, экспрессия которых значимо изменилась в популяциях 2, 3 и 4 по сравнению с популяцией 1, причем во всех трех популяциях изменение направлено в одну и ту же сторону: либо экспрессия во всех трех случаях выросла, либо уменьшилась. Про эти гены можно уверенно сказать, что их экспрессия изменилась под действием отбора, а значит, эти изменения повысили приспособленность рыбок к жизни в ручье без хищников. Эволюционные изменения экспрессии генов происходят за счет закрепления отбором изменений в каких-нибудь регуляторных участках ДНК или в генах белков, регулирующих транскрипцию. Конкретные генетические механизмы изменений в данном случае не важны. Достаточно помнить, что уровень экспрессии гена — такой же фенотипический признак, как и любой другой, и зависит он отчасти от генов, отчасти от среды. Изменения экспрессии 135 генов, о которых идет речь, возникли в ходе адаптации и являются наследственными (генетически обусловленными), а не средовыми.
Между прочим, сам факт, что в популяциях 3 и 4 всего за один год согласованно изменилась экспрессия целых 135 генов, причем в ту же сторону, что и в популяции 2 (которая гораздо дольше приспосабливалась к жизни без хищников), говорит об очень быстрой адаптивной эволюции, причем параллельной (а значит, предсказуемой). Для сравнения: значимые разнонаправленные изменения экспрессии в популяциях 3 и 4 были выявлены только у одного гена.
Теперь, зная, в какую сторону направлены эволюционные изменения при выходе гуппи из-под пресса хищников, нужно было оценить фенотипическую пластичность. Иными словами, нужно было понять, как меняется экспрессия тех же самых 135 генов в течение жизни рыбки (при неизменном геноме) в зависимости от того, есть поблизости хищники или нет.
Чтобы это выяснить, рыбок из предковой популяции (№ 1) держали в аквариумах с проточной водой, где присутствовал запах хищной цихлиды C. frenata. В качестве контроля других рыбок из популяции 1 держали в таком же аквариуме, но уже без запаха цихлиды. Для этого в резервуар, из которого вода поступала в аквариум с гуппи, либо помещали эту хищную рыбу, либо оставляли его пустым. В результате подопытные рыбки из популяции 1 оказывались либо в привычной для себя обстановке, чувствуя близость хищника, либо в новой, где запах хищника отсутствовал. Ученые сравнили экспрессию 135 генов в этих двух случаях, получив таким образом представление о ее фенотипической пластичности. Иными словами, оценили ненаследственные изменения экспрессии в ситуации, когда из водоема вдруг исчезают хищники.
Тут-то и выяснилось самое интересное. У подавляющего большинства анализируемых генов (120 из 135, или 89 %) прижизненное ненаследственное изменение экспрессии оказалось направлено в сторону, противоположную эволюционно выгодной. Допустим, например, что хищник надолго исчез из водоема и под действием отбора за несколько поколений экспрессия какого-то гена увеличилась. Как поведет себя тот же ген у рыбки, привыкшей к хищникам, если вдруг поместить ее в среду без хищников? Как оказалось, его экспрессия, скорее всего, уменьшится. А если у другого гена в первой ситуации экспрессия уменьшается, то во второй — увеличивается. Что касается тех 15 генов, у которых экспрессия изменилась в ту же сторону, что и в ходе эволюции, то они не слишком сильно выбиваются из общей закономерности, поскольку их фенотипическая пластичность оказалась очень слабой, почти нулевой.
Таким образом, выявилась строгая отрицательная корреляция между изменением экспрессии генов под действием отбора и изменением при непосредственном воздействии того же фактора среды, которым определяется направленность отбора (рис. 21.1). Проще говоря, почти вся выявленная фенотипическая пластичность оказалась неадаптивной!
Все, что выгодно увеличить при исчезновении хищников и что действительно увеличивается за несколько поколений жизни в безопасном ручье под действием отбора, на коротком отрезке жизни рыбки, столкнувшейся с отсутствием хищников, почему-то уменьшается, и наоборот.
Однако в полученных результатах нет никакой мистики. Они, разумеется, не означают, что фенотипической пластичности внутренне присуща какая-то особая вредоносность. Они означают совсем другое: по-видимому, неадаптивная пластичность является мощным фактором, ускоряющим эволюционные изменения признаков.
рис. 21.1. Эволюционные изменения уровня экспрессии 135 генов гуппи в ходе адаптации к жизни без хищников (вертикальная ось) отрицательно коррелируют с исходной фенотипической пластичностью в предковой популяции (горизонтальная ось). Каждый кружок соответствует одному гену. Черными кружками обозначены 15 генов, у которых эволюционные и пластические изменения экспрессии оказались однонаправленными (а не разнонаправленными, как у всех остальных). Видно, что для этих 15 генов характерна минимальная пластичность экспрессии. По рисунку из Ghalambor et al., 2015.
Направленность пластических изменений в основном случайна. Ведь рыбки в природе очень редко сталкиваются с внезапным исчезновением всех хищников в водоеме и очень редко переселяются в новый водоем, где количество хищников резко отличается от привычного. Поэтому у отбора не было возможности обеспечить гуппи надежным механизмом адаптивной пластичности. Новый стимул — отсутствие запаха хищника — автоматически приводит к пластическим изменениям, направленность которых не находилась до сих пор под действием отбора и потому случайна (не в том смысле, что у нее вообще нет причин, а в том, что причины никак не связаны с ее полезностью или вредностью). Однако от этой направленности во многом зависит дальнейший ход эволюции. Если пластическое изменение оказалось неадаптивным, отбор будет сильнее действовать на признак, смещая его в сторону оптимума. Соответственно, признак будет быстрее эволюционировать. Если же ненаследственное изменение случайно приблизило признак к оптимуму, то действие отбора на признак будет слабее и его эволюция будет идти медленнее. Именно поэтому для большинства признаков, продемонстрировавших быстрый эволюционный ответ на изменение обстановки, оказалась характерна неадаптивная пластичность. Неадаптивный характер пластичности здесь — причина, а быстрая эволюция — следствие.
