Анализ геномов подтвердил высокий темп эволюции у африканских цихлид, а также ускоренную эволюцию озерных цихлид по сравнению с O. niloticus — представителем предковой линии, не проходившей этапа быстрой адаптивной радиации. Скорость эволюции в данном случае оценивали по соотношению значимых и незначимых (синонимичных) нуклеотидных замен в белок-кодирующих генах. Как и следовало ожидать, значимые замены зафиксировались у озерных видов во многих генах, связанных с морфогенезом (в том числе с развитием челюстей), окраской и зрением.
Выяснилось также, что адаптивная радиация в озерах сопровождалась массовой дупликацией генов. Или, точнее, повышением вероятности того, что обе копии случайно удвоившегося гена сохранятся в ходе дальнейшей эволюции. Известно, что дупликация генов с последующим разделением функций между копиями — один из магистральных путей появления эволюционных новшеств (см. Исследования № 16–18). Однако в большинстве случаев возникающие в результате дупликаций «лишние» копии генов действительно оказываются лишними и быстро деградируют под грузом мутаций или вовсе теряются. Чтобы этого не случилось, в одной или обеих копиях должны произойти мутации, которые сделают обе копии незаменимыми, причем это должно произойти раньше, чем одна из копий выйдет из строя. Повышенное число дуплицированных генов у цихлид больших озер говорит о том, что в ходе адаптивной радиации для «лишних» копий удвоившихся генов чаще, чем обычно, находилась новая важная работа.
Чтобы проверить это предположение, ученые сравнили для 888 пар дуплицированных генов экспрессионные профили (то есть списки органов и тканей, в которых работает каждая из двух копий). Оказалось, что в 20 % случаев одна из копий удвоившегося гена стала работать совсем в других тканях, чем исходный ген. Это согласуется с предположением о неофункционализации — приобретении дубликатами генов новых функций (см. Исследование № 16).
Некоторые факты — в частности, перемещения мобильных генетических элементов и многочисленные изменения, затронувшие регуляторные участки генома, — указывают на то, что на ранних этапах адаптивной радиации озерных цихлид был период, когда действие очищающего отбора резко ослабло. Это позволило закрепиться множеству мутаций, которые в иных условиях заметно снижали бы приспособленность и отбраковывались отбором. Может быть, временное ослабление отбора было связано с заселением новообразовавшихся озер, где поначалу было множество свободных ниш и никакой конкуренции.
У исследованных озерных цихлид выявлено 625 сильно изменившихся регуляторных участков, которые у других костистых рыб в ходе эволюции менялись мало. В 370 из этих участков многочисленные уникальные изменения выявлены только в одной из эволюционных линий озерных цихлид, а в остальных участках разнообразные мутации накапливались параллельно в нескольких линиях. Многие изменившиеся регуляторные участки находятся по соседству с генами, опосредующими межклеточные взаимодействия и передачу химических сигналов между клетками. Такие гены могут влиять на ход индивидуального развития и, следовательно, на морфологию рыб.
Важную роль в регуляции активности генов в ходе индивидуального развития животных играют микроРНК. Как выяснилось, в ходе адаптивной радиации цихлид набор регуляторных микроРНК подвергся существенным изменениям. В частности, появилось 40 новых микроРНК. Для нескольких из них удалось получить экспериментальные подтверждения их вовлеченности в регуляцию работы ключевых генов — регуляторов развития, таких как neurod2 (контролирует развитие мозга и дифференциацию нейронов) и bmpr1b (участвует в развитии чуть ли не всех систем органов).
Исследователи также дополнительно проанализировали фрагментарные генетические данные по шести близкородственным видам цихлид — эндемикам озера Виктория (как мы помним, в этом озере адаптивная радиация началась позже всего, от 100 до 15 тысяч лет назад). Выяснилось, что за столь недолгое по геологическим меркам время шесть видов из Виктории успели накопить значительные генетические различия. Правда, в основном эти различия не качественные, а количественные: они затрагивают частоты встречаемости аллелей. Фиксированные различия (позиции, в которых у всех представителей вида А стоит один нуклеотид, а у всех представителей вида Б — другой) тоже есть, но их немного. Эти данные показывают, что в ходе освоения различных ниш отбор действует одновременно на множество участков генома. Еще один вывод состоит в том, что генетической основой для видообразования в данном случае послужило в первую очередь то генетическое разнообразие, которое уже имелось у предковой популяции до начала расхождения, и лишь во вторую — вновь возникающие мутации (см. Исследование № 25).
Среди шести родственных видов из озера Виктория одни отличаются друг от друга лишь брачной окраской, другие — анатомически (например, строением челюстей). Ученые обнаружили интересную закономерность в распределении генетических различий в этих двух случаях. Оказалось, что в парах видов, различающихся только по окраске, значительная часть генетических различий приурочена к белок-кодирующим участкам генов, тогда как у видов со сходной окраской, но различающихся по морфологии — в основном к некодирующим участкам. Это согласуется с выводами эволюционной биологии развития, согласно которым изменения таких «поверхностных» признаков, как окраска, с большей вероятностью связаны с изменениями белков, а изменения «фундаментальных» морфологических признаков, таких как форма плавников или челюстей, скорее всего, вызваны изменениями некодирующих (регуляторных) участков многофункциональных генов — регуляторов развития.
Таким образом, исследование показало, что быстрая адаптивная радиация — процесс сложный и многогранный. Важную роль в нем играют нейтральные эволюционные процессы (накопление генетического полиморфизма, в том числе в периоды временного ослабления отбора), разнонаправленный отбор сразу по множеству локусов, дупликация генов, появление новых регуляторных микроРНК, адаптивные изменения кодирующих и регуляторных участков генома.
Вероятно, не за горами тот день, когда будут отсеквенированы геномы многих или даже всех видов цихлид африканских озер. И тогда можно будет во всех деталях разобрать генетические результаты «великого эволюционного эксперимента природы».
Исследование № 27
Расшифрованы генетические основы быстрой эволюции размера клюва у дарвиновых вьюрков
Дарвиновы вьюрки вместе с березовыми пяденицами и африканскими цихлидами считаются классикой эволюционных исследований. Однако, как и в предыдущих двух случаях, это вовсе не означает доскональное понимание и изученность, а подразумевает скорее неизбывный интерес к данному объекту. Перед вами — во всех отношениях показательные исследования эволюции в действии. Чтобы «увидеть» ее, потребовались терпение, наблюдательность и изрядные планомерные усилия. Речь идет об эволюции дарвиновых вьюрков на острове Дафне Галапагосского архипелага. Здесь удалось наблюдать, как происходит дивергентная эволюция. Согласно теории, конкуренция за ресурсы между близкими видами способствует дивергенции, или расхождению признаков. В результате в тех районах, где представители двух видов живут вместе, они начинают сильнее отличаться друг от друга, чем в непересекающихся частях их ареалов. Процесс расхождения признаков у вьюрков удалось пронаблюдать во всех подробностях. На фоне засухи 2004–2005 годов увеличилась конкуренция за пищу между популяциями среднего земляного вьюрка и недавно обосновавшегося на острове большого земляного вьюрка. В результате у первых под действием отбора быстро уменьшился (в среднем) размер клюва, так что два вида стали сильнее различаться по этому признаку. Как выяснилось, ключевую роль в этом сыграл ген HMGA2. У него есть два аллельных варианта, L (large) и S (small), которые влияют на размер клюва не только у земляных, но и у прочих галапагосских вьюрков. Во время засухи у среднего земляного вьюрка происходил интенсивный отбор по HMGA2: погибло 70 % птиц с генотипом LL и 47 % особей с генотипом LS, тогда как из птиц с генотипом SS не пережили засуху только 24 %. Исследование показало, что быстрое расхождение признаков у конкурирующих видов может происходить за счет сильного отбора по единственному локусу.
