Командир «Локаста» лейтенант Э.С.Б. Даттон был человеком, которому трудно угодить. Однако он предоставил Каннингхэму широкую независимость, требуя поддержания чистоты и эффективности корабля. Предшественники Каннингхэма с этим не справились. Молодой суб-лейтенант вызов принял и заслужил одобрение командира. Даттон писал, что Каннингхэм — «трудолюбивый и способный офицер, хорошо справляющийся со своей работой, на которого можно положиться». Даттон стал своего рода образцом для Каннингхэма, который перенял у него высокомерное презрение к флотской бюрократии. Он буквально потряс своего следующего командира на эсминце «Оруэлл», швырнув неприятное официальное письмо в камин. Наказания не последовало.
В конце марта 1904 года Каннингхэм получает вторую нашивку лейтенанта. Он проводит пару приятных лет на учебных крейсерах, приводя в порядок собственные знания во время обучения кадетов. Он просто наслаждался ответственной работой и выполнял ее «умело и ревностно». В 1906 году он снова попадает к Даттону, который служит старшим помощником на броненосном крейсере «Саффолк». Командует кораблем «Рози» Уэмисс, будущий замечательный Первый Морской Лорд. Каннингхэм внимательно следит за своим капитаном, который представляет собой причудливую смесь вежливости и вспышек ярости. Уэмисс отмечает выдающиеся качества Каннингхэма и добивается для него назначения командиром нового «прибрежного эсминца». Torpedo Boat № 14 входил в состав резервного флота и имел кадрированный экипаж. Первый опыт командования собственным кораблем оказался очень успешным, и Каннингхэм становится командиром «Валче», старого угольного эсминца в составе той же флотилии. У него хватает нахальства сказать командиру флотилии капитану 1 ранга Реджинальду Тэрвитту, что считает такое назначение шагом назад. Тэрвитт был «заметно разозлен», однако он считал Каннингхэма «самым способным и умным командиром эсминца», поэтому при первой возможности он дает ему более новый эсминец «Рэубак». Но на этом корабле происходит авария котла, и перед Каннингхэмом начинает маячить перспектива возвращения на броненосец или крейсер, так как Адмиралтейство предпочитало не держать офицеров на эсминцах более 3 лет. Каннингхэму это сильно не понравилось, и он обращается за помощью к Тэрвиту, чтобы получить назначение, более соответствующее его характеру. И тут Каннингхэму крупно везет. В 1911 году он получает новейший эсминец «Скорпион» в составе 1-й флотилии эсминцев.
В очередной раз он попадает в подчинение к стороннику жесткой дисциплины. Командиром его флотилии оказывается патологический строевик сэр Роберт Арбетнот. Однако они сработались. Каннингхэм позднее написал об Арбетноте: «Я научился любить его и восхищаться им, он научил меня очень многому в смысле дисциплины. Он слыл жесткосердечным и бесчеловечным, однако никогда не требовал от людей того, что не мог сделать сам». Арбетнот в свою очередь отметил командирские качества Каннингхэма, его способность довести корабль до высочайших, иногда даже неразумно высоких стандартов. Арбетнот помог Каннингхэму избежать большинства рутинных командирских экзаменов и даже не потребовал его головы, когда вахтенный офицер «Скорпиона» допустил ошибку, и во время ночных учений эсминец столкнулся с парусником. Вероятно, Каннингхэм оказался единственным человеком на всей флотилии, который в середине 1912 года пожалел об уходе Арбетнота.
В 1913 году флотилии Каннингхэма, которой в то время командовал капитан 1 ранга Сесил Г. Фокс, было приказано отправиться на Средиземное море. Фокс, по словам Каннингхэма, был «прекрасным командиром флотилии, очень приятным человеком и строгим служакой». Фокс точно так же хорошо отзывался о своем молодом подчиненном, написав, что Каннингхэм — «самый способный из командиров эсминцев. Настоятельно рекомендую повысить в звании». Но дело обстояло не так просто, и Каннингхэм стал капитан-лейтенантом лишь в 1914 году, когда было упразднено звание старшего лейтенанта.
«Скорпион» все еще находился на Средиземном море, когда началась война. «АВС», как его теперь называли практически все, провел почти всю войну на этом театре. Это позволило ему избежать сидения в Скапа Флоу и разочарования Ютландского боя, которые больно ударили по многим его сослуживцам. Однако и Каннингхэм не избежал разочарований. Он принимал участие в безуспешной погоне за «Гебеном» и участвовал в Дарданелльской операции с самого начала и до конца. «Скорпион» занимался тралением и обстреливал береговые позиции противника. Его командир получил свой первый Орден за выдающиеся заслуги и был произведен в капитаны 2 ранга. После эвакуации Галлиполи Каннингхэм действовал возле турецкого побережья у Додеканезских островов во главе собственной маленькой эскадры. Он использовал любую возможность, чтобы лично руководить высадкой десантных партий в маленьких портах. В 1916 году он увел «Скорпион» на ремонт в Англию и вернулся на Средиземное море, чтобы принять эсминец «Рэттлснейк». После возвращения «Скорпиона» Каннингхэму пришлось снова начинать борьбу с «врагом внутренним», чтобы вернуть кораблю прежнюю высочайшую эффективность. Одним из новичков был суб-лейтенант Р.В. Саймонд Тайлер, который много позднее, уже сам став адмиралом, так описывал стиль командования Каннингхэма:
«АВС требовал только самого лучшего исполнения обязанностей, и все-таки он проявлял огромное терпение, обучая меня, зеленого мальчишку. «О, несчастный Суб, что ты делаешь!» — то и дело слышался его крик. Через несколько месяцев, когда его первый помощник покинул корабль, я стал 13-м по счету первым помощником АВС.
С этого момента вместо «несчастный Суб» его крик звучал немного иначе: «Старпом, как по-вашему, что вы делаете?!» — в том случае если дела шли не так, как он ожидал. Он помогал, советовал и направлял меня, обучая содержать корабль, который был исключительно чистым и эффективным.
Жизнь была напряженной, дисциплина строгой, и мы находились на ногах буквально круглые сутки. У меня был ястребиный глаз, и мы часто получали «фитили». Я помню, что обычно, выпустив пар, он уходил на квартердек со словами: «Отлично, пойдем и выпьем». Мы спускались в кают-компанию, и инцидент больше не вспоминался. Я никогда не слышал, чтобы он ругал хоть кого-то в кают-компании. Там он всегда был веселым и приветливым.
Однажды, после особенно крупного промаха я был отправлен в свою каюту под арест! Я пробыл там несколько часов, но потом он прислал за мной и освободил. Несмотря на все это, я считаю АВС своим другом, который верит мне и, если это потребуется, буквально вылезет из кожи ради меня».
Вскоре после возвращения «Скорпион» столкнулся с другим эсминцем и после ремонта несколько месяцев сопровождал конвои. Каннингхэм находил эту работу скучной. Он с радостью ухватился за пост командующего эсминцами, базирующимися на Мальте, когда ему это предложили. Но при этом он написал своему бывшему командиру флотилии, который служил в штабе флота в Лондоне письмо с просьбой перевести его на корабли Гарвичских Сил или Дуврского патруля, где можно было рассчитывать на новые бои. «Скорпион» был отозван домой в 1917 году, и Каннингхэм, который уже считал его «металлоломом», проявил несвойственную для себя сентиментальность, покидая «отважный маленький кораблик», который был его домом в течение 7 лет. Все его надежды разлетелись в прах, когда он получил приказ направиться в Фёрт-оф-Форт и принять эсминец «Офелия» из состава Гранд Флита. Разочарование Каннингхэма усилилось, когда он увидел жуткое состояние корабля и разболтанную команду. Он решил не давать команде покоя и потребовал от командира флотилии начать ежедневные учения. Это вызвало неудовольствие начальства, и от Каннингхэма избавились при первом удобном случае. Он получил новый мощный эсминец «Термагант» из состава Дуврского патруля, который ему тоже пришлось незамедлительно приводить в порядок.
