К огромному разочарованию Каннингхэма, его роль в заблокировании Зеебрюгге ограничилась сопровождением мониторов. Авария котла помешала «Термаганту» принять участие в заблокировании Остенде. Недовольство Каннингхэма усилилось еще больше, когда в мае 1918 года ему не дали преследовать германские эсминцы. Сначала он в стиле Нельсона решил не замечать сигналов с монитора «Террор», прикрытием которого командовал. Увы, напрасно. Агрессивность Каннингхэма не соответствовала меткости его артиллеристов. К счастью, командующий морской базой в Дюнкерке, который знал Каннингхэма по Средиземному морю, положил под сукно рапорт командира «Террора». После этого Каннингхэм был отправлен в Чатам, чтобы подготовить операцию по заблокированию Зеебрюгге с помощью затопления старого броненосца «Свифтшур». Операция была отменена, и к своему страшному разочарованию, Каннингхэм был вынужден вернуться на «Термагант». За свои действия в составе Дуврского патруля Каннингхэм получил первую пряжку к Ордену за выдающиеся заслуги.
К счастью для Каннингхэма, конец войны не означал конца военных действий. Его новый корабль, эсминец «Сифайр», получил приказ присоединиться к эскадре контр-адмирала Уолтера Коуэна, поддерживавшей борьбу молодых прибалтийских государств против большевиков и немцев. Коуэн был строгим служакой, под чьей тяжелой рукой Каннингхэм, тем не менее, вполне преуспел. Он обладал уверенностью и силой воли, достаточными, чтобы спорить с Коуэном, когда, по мнению Каннингхэма, адмирал ошибался. После нескольких скользких моментов, разрешение которых потребовало незаурядного дипломатического искусства, Каннингхэм весной 1919 года вернулся с самыми блестящими характеристиками. Коуэн заверил Адмиралтейство, что Каннингхэм является «лучшим из офицеров, которых он помнит». 1 февраля 1920 года АВС было официально сообщено, что ему досрочно присваивается звание капитана 1 ранга. В это время ему исполнилось 37 лет. Война принесла Каннингхэму много выгод. Он принадлежал к тому типу офицеров, чьи командирские качества лучше всего раскрываются в настоящей боевой обстановке.
Его первым назначением после получения нового звания стала должность начальника подкомитета по уничтожению германских укреплений Гельголанда. Каннингхэм выполнил эту задачу с присущей ему энергией и завершил работы досрочно. После недолгого обучения на технических курсах для старших офицеров в Портсмуте Каннингхэм совершает долгожданный прыжок по служебной лестнице и становится командиром 6-й флотилии эсминцев. Она находилась в резерве, однако Каннингхэм сумел выжать максимум морской практики при ограниченных запасах топлива и нехватке личного состава. Через несколько месяцев, в конце 1922 года, его назначают командиром действующей флотилии. 1-ю флотилию эсминцев под командованием Каннингхэма временно переводят на Средиземное море, так как начинается Чанакский кризис, спровоцированный Турцией. Моральный дух моряков был не слишком высок, и Каннингхэму пришлось приложить массу усилий, чтобы привести в порядок свою флотилию. Как позднее писал один из его офицеров: «Через месяц после того, как он стал командиром, 1-я флотилия поняла, кто к ним попал». Каннингхэм чувствовал себя не слишком хорошо, у него начались проблемы со здоровьем. Диагноз гласил: «Воспаление аппендикса», и это не улучшало его характер. Однако его чувство юмора и подлинное внутреннее благородство помогали подчиненным переносить постоянное давление и редкие вспышки эмоций. Вскоре 1-я флотилия начала гордиться завоеванной высокой репутацией несравненных мореходов. Этот ореол сохранился у нее и тогда, когда она вернулась в состав Флота Метрополии.
В 1924 году Каннингхэм был назначен командиром «Колумбины», плавучей базы эсминцев, приписанной к базе в Фёрт-оф-Форте. Однако через 2 года он расстался с эсминцами, приняв приглашение занять должность, которая могла испугать даже неробкого человека. Каннингхэм становится флаг-капитаном и начальником штаба ужасного сэра Уолтера Коуэна. Старый огнедышащий дракон пожелал, чтобы именно Каннингхэм стал командиром его флагманского корабля, когда отправился в качестве командующего на Американскую и Вест-Индскую станцию. Это был легкий крейсер «Калькутта», который устраивал и адмирала, и капитана 1 ранга. Каннингхэм мог надеяться на поправку, так как аппендикс ему вырезали. Секрет Каннингхэма заключался в том, что он инстинктивно уважал в других такие качества, как оригинальность мышления, отвагу и инициативу, то есть то, чем обладал сам. Его подчиненные чувствовали, как сам Каннингхэм чуял в Коуэне, что «его идеалы, чувство долга и честь были столь высоки, что он никогда не щадил себя, ожидая, что и другие будут поступать так же». Опираясь на взаимное уважение, Каннингхэм и Коуэн не только прекрасно сработались, поскольку испытывали полное взаимное доверие и уверенность, но также стали настоящими друзьями.
Главной обязанностью Американской и Вест-Индской эскадры был «показ флага». Она должна была устанавливать дружеские связи с влиятельными лицами в странах региона, демонстрировать британскую мощь и поддерживать престиж «владычицы морей». В этот период Американская станция была одной из важнейших, хотя напряженные официальные обязанности могли подточить и более крепкое здоровье. В 1927 году «Калькутту» сменил более крупный крейсер «Диспетч», а в следующем году утомительная дипломатическая деятельность завершилась. Каннингхэм добился большого успеха на этом поприще, где он использовал мягкую сторону своего характера. Чилийская газета «Меркурио де Антофагаста» назвала его «исключительно любезным моряком, на губах которого всегда играла улыбка».
До сих пор Каннингхэм не учился на официальных морских командных курсах, и Адмиралтейство не нашло ничего лучшего, как направить его, подряд, сначала на курсы подготовки старших армейских (!) офицеров в Ширнессе, а потом в имперский колледж обороны (ныне Королевский колледж исследования оборонных вопросов) в Лондоне. Каннингхэм, к собственному удивлению, нашел весьма приятным расширение своей сферы знаний. Он также использовал подходящий случай, чтобы жениться, что было важной деталью социального статуса офицера, достигшего определенных высот.
В конце 1929 года Каннингхэм становится командиром нового линкора «Родней», где получил большой опыт, совершенно новый для моряка, всю жизнь прослужившего на эсминцах. Однако командование линкором было совершенно необходимой ступенью для получения звания адмирала. Офицеры и матросы линкора обнаружили, что их капитан вовсе не «ужасный тигр», как они ожидали, но приписали это его недавней — и очень удачной — женитьбе. Тем не менее, на посту командира «Роднея» Каннингхэм добился, как всегда, блестящих успехов и привлек внимание командующего флотом адмирала сэра Эрнла Четфилда. Четфилд начал исследовать возможность вести эскадренный бой ночью. Несмотря на печальный опыт Ютландского боя, многие офицеры по-прежнему предавали ночной бой анафеме. Среди них был и заместитель командующего Средиземноморским флотом вице-адмирал сэр Говард Келли. Его нежелание сражаться после наступления темноты сорвало весенние маневры флота. Зато для Каннингхэма ночной бой давно стал второй натурой, так как эсминцы должны были атаковать именно после наступления темноты, «чтобы создать возможность для достижения решительных результатов в ходе последующей атаки линейными кораблями». Позднее он умело использовал свой богатый опыт, до совершенства отточив методы управления ночными действиями флота в ходе маневров в 30-х годах.
